Lien génétique étroit entre les gènes provoquant la nécrose hybride et l'isolement des pollinisateurs entre les jeunes espèces

Nature Plants volume 9, pages 420-432 (2023)Citer cet article

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Les mécanismes d'isolement reproductif qui provoquent une diversification phénotypique et éventuellement une spéciation sont un sujet majeur de recherche évolutionniste. La nécrose hybride est un mécanisme d'isolement post-zygotique dans lequel la mort cellulaire se développe en l'absence d'agents pathogènes. Cela est souvent dû à une incompatibilité entre les protéines de deux parents. Nous décrivons ici un cas unique de nécrose hybride due à une incompatibilité entre les loci sur les chromosomes 2 et 7 entre deux espèces de Pétunia isolées par les pollinisateurs. Des réponses immunitaires typiques ainsi que des réponses au stress du réticulum endoplasmique sont induites dans la lignée nécrotique. Le locus sur le chromosome 2 code pour ChiA1, une chitinase/lysozyme GH18 bifonctionnelle. L'activité enzymatique de ChiA1 est indispensable au développement de la nécrose. Nous proposons que l'expression extrêmement élevée de ChiA1 implique une boucle de rétroaction positive entre les locus des chromosomes 2 et 7. ChiA1 est étroitement liée aux principaux gènes impliqués dans l'adaptation aux différents pollinisateurs, une forme d'isolement pré-zygotique. Ce lien entre les barrières pré- et post-zygotiques renforce l'isolement reproductif et contribue probablement à une diversification et une spéciation rapides.

La spéciation dépend de l'évolution des barrières reproductives qui réduisent le flux génétique entre des populations précédemment croisées1,2,3. Chez les plantes, l’isolement médié par les pollinisateurs constitue une barrière d’isolement pré-zygotique cruciale4. Les préférences de classes distinctes de pollinisateurs pour des ensembles de caractéristiques florales telles que la couleur, la morphologie, le parfum et la production de nectar sont considérées comme une force motrice dans la diversification rapide des angiospermes5. Ces ensembles de traits floraux correspondants sont appelés syndromes de pollinisation. Cependant, la préférence des pollinisateurs pour un type de fleur est rarement absolue et une hybridation entre espèces (débutantes) est souvent observée. Ainsi, la spéciation végétale implique généralement l’accumulation de multiples barrières reproductives3.

Chez les plantes, la nécrose hybride (HN) est une barrière d'isolement post-zygotique dans laquelle les hybrides présentent des feuilles nécrotiques et une croissance médiocre6,7. La plupart des cas signalés étaient causés par des interactions épistatiques délétères entre allèles sur deux ou plusieurs loci, créant une barrière post-accouplement qui réduit la valeur adaptative chez les hybrides mais pas chez les parents8. La HN implique souvent des gènes codant pour des composants du système immunitaire9,10. Par exemple, de nombreux cas signalés de HN chez Arabidopsis sont dus à des combinaisons inappropriées de protéines de répétition riche en leucine (NLR) du domaine de liaison aux nucléotides, qui sont des acteurs clés du système immunitaire des plantes et des vertébrés11,12,13,14.

Nous avons précédemment étudié les bases génétiques de l'évolution des syndromes de pollinisation chez le genre sud-américain Pétunia (Solanaceae). Petunia axillaris (P. axillaris) est largement répandu dans le sud de l'Amérique du Sud, tandis que Petunia exserta (P. exserta) est une espèce hautement endémique que l'on trouve exclusivement dans les abris ombragés de la région de Guaritas, dans le Rio Grande do Sul, au Brésil15. P. axillaris a des fleurs blanches parfumées qui absorbent les ultraviolets (UV) et est pollinisée par les sphinx16,17, tandis que P. exserta a des fleurs rouges et inodores avec des étamines et des stigmates exsérés et est pollinisée par les colibris15,18. Les gènes uniques sous-jacents aux locus de caractères quantitatifs majeurs (QTL) pour l'absorption des UV (MYB-FL), la production de parfum (CNL1) et la longueur du pistil (EOBII) se sont révélés étroitement liés dans une région dite supergène sur les chromosomes 219, 20, 21. ,22. On pense qu’un lien génétique aussi étroit empêche la dissolution des syndromes de pollinisation par recombinaison. On pense que les deux espèces ont évolué récemment à partir d’un ancêtre commun qui était très probablement pollinisé par le sphinx23,24,25. Des hybrides naturels sont présents dans quelques endroits de la région de Guaritas où les deux espèces sont sympatriques, ce qui montre que les barrières reproductives sont incomplètes18,25,26.